Галерея Эстонского национального музея – это выставочная площадь, состоящая из двух помещений и занимающая почти 400 квадратных метров, расположенная в непосредственной близости от входа "B" и кафе. Кстати, в кафе Pööriöö тоже можно застать какую-нибудь небольшую экспозицию. Начиная с открытия этого здания в галерее проходит множество художественных выставок, которые имеют несколько более широкий охват, нежели свойственно национальному музею: помимо классического изобразительного искусства здесь представлено прикладное искусство, искусство моды и этнографическое фотоискусство. Каждая выставка независима, но в некоторой степени перекликается с постоянно действующей экспозицией Эстонского национального музея или какой-нибудь большой временной выставкой.